Ecophysiological and molecular responses of plants to complex xenobiotic stress of low intensity : implications in the environmental protection capacities of vegetative filter strips
Réponses écophysiologiques et moléculaires des plantes aux stress xénobiotiques complexes de faible intensité : implications dans les capacités de protection environnementale des bandes enherbées
Résumé
Environmental pollutions by xenobiotics, especially by pesticides and heavy metals derived from agricultural activities, show an important complexity of chemical composition and of spatiotemporal dynamic. Vegetative filter strips between cultivated fields and streams limit the diffusion of these residual pollutions to natural environments. However, the exact biological role of plant in these buffer strips is poorly understood in this context of environmental and ecological protection. A comparative study carried out in situ and in controlled conditions highlighted the role of plant compartment in the processes of absorption, storage and/or partial degradation of pollutants in planta. Such capability of phytoremediation depends on the maintenance of a vegetal cover in area subjected to recurring flow of pesticides, it varies according to species and leads to the structuration of vegetative filter strip communities. An integrative study in controlled conditions of plant responses to low doses of pollutants allowed to analyze at different levels of complexity the impacts of chemical stresses on the model species Arabidopsis thaliana and the grassland species Lolium perenne. Low and sublethal doses of xenobiotics, associated degradation products and heavy metals induced cryptic perturbations at metabolic and molecular levels. Multi-pollution analyses, which reflect realistic conditions of environmental exposure, highlighted complex interactive effects between pollutants in mixture and the difficulty to predict them. The mechanisms of response to these chemical stresses differ according to the species and the pollutant, and suggest differences in term of perception and/or transport of pollutants, or of coordination of molecular and metabolic responses. Arabidopsis presented a coordination of its responses toward an increase of stress metabolites, a decrease of carbon metabolites (soluble carbohydrates), in parallel with modifications of gene expressions implicated on antioxidant defences, defence against xenobiotic stresses, or phytohormone dynamic. Chemical stress leads to major modifications of nitrogen metabolism in Lolium, and perturbations of processes of photorespiration. De novo transcriptomic analysis of Lolium therefore showed that a majority of identified genes are related to signal transduction pathways, highlighting the complexity of response mechanisms and the links between metabolic signals, especially linked to carbohydrate, hormonal signaling pathways, stress signals and photosynthesis. Subtoxic chemical stress induced cryptic re-engineering of plant processes that may explain the development of tolerance for some species and their persistence in area affected by residual pollution.
Les pollutions par les xénobiotiques, en particulier les pesticides, et les métaux lourds issus des activités agricoles présentent une grande complexité de composition chimique et de dynamique spatio-temporelle. La présence de bandes enherbées entre les parcelles cultivées et les cours d’eau permet une limitation de la diffusion de ces pollutions résiduelles vers les milieux naturels. Le compartiment végétal de ces bandes enherbées peut jouer de multiples rôles dans ce contexte de protection environnementale. L’étude comparative réalisée in situ et en conditions contrôlées de laboratoire a permis de mettre en évidence le rôle biologique du compartiment végétal avec son implication directe dans les processus in planta d’absorption, de stockage et/ou de dégradation au moins partielle. Un tel rôle phytoremédiateur est dépendant de la capacité des plantes à se maintenir sur ces milieux pollués, qui diffère selon l’espèce considérée et structure ainsi les communautés végétales des bandes enherbées. L’étude intégrative en conditions contrôlées des réponses des plantes aux interactions avec les xénobiotiques à faibles doses, à différentes échelles de complexité du fonctionnement végétal, a permis de montrer les effets de ces stress chimiques chez l’espèce modèle Arabidopsis thaliana et chez l’espèce prairiale Lolium perenne. Les xénobiotiques et les métaux lourds à des doses subtoxiques ont induit d’importants bouleversements métabolomiques et moléculaires chez ces espèces, avec des effets cryptiques de ces polluants et de leurs produits de dégradation. L’analyse en conditions de multi-pollution, qui reflètent de manière réaliste les pollutions péri-agricoles, a montré la complexité et la difficulté de prédiction des interactions entre les effets des contaminants en mélange. Ces mécanismes de réponses diffèrent selon l’espèce et le polluant et laissent supposer des divergences en termes de perception et/ou de transport des polluants, ou de coordination des réponses moléculaires et métaboliques. Arabidopsis a ainsi présenté une coordination de ses réponses orientée vers une augmentation des métabolites de stress, et une diminution des métabolites carbonés (sucres solubles), en parallèle de modifications de l’expression de gènes impliqués dans les défenses antioxydantes, les défenses contre les stress xénobiotiques, ou dans la dynamique des phytohormones. Le stress chimique a entraîné chez Lolium des modifications majeures du métabolisme azoté, ainsi qu’un remaniement des processus de photorespiration. L’analyse transcriptomique de cette espèce a de plus montré que la majorité des gènes identifiés sont impliqués dans des voies de transduction de signal, montrant ainsi la complexité des mécanismes de réponse et les couplages qui existent entre les signaux métaboliques, en particulier liés aux sucres, les voies de signalisation associées aux phytohormones, les signaux de stress et la photosynthèse.
Origine : Version validée par le jury (STAR)